Pour Crickmer, tout commence en 1926 lorsqu’il est nommé secrétaire. Un rôle dans lequel il aura la réputation de réaliser un travail remarquable tout au long de sa présence. Nommé dans une période très compliquée pour le club qui ne parvient pas à se stabiliser en Division 1, il verra l’équipe souffrir d’une inévitable relégation en 1930. Au cours de cette période, une crise financière fait surface et Herbet Bamlett est renvoyé suite à des mauvais résultats obtenus au début de la saison 1931-1932. C’est à ce moment-là que Crickmer est choisi comme entraîneur intérimaire pour combler ce départ. Finissant 12e de la ligue lors de son intérim, il est ensuite remplacé par Scott Duncan qui prendra le relai. 

Dans le même temps, le club qui était au bord de la faillite est sauvé par James Gibson qui paye les dettes et relance son économie. Lui et Crickmer vont travailler ensemble pour le futur de Manchester United, notamment en mettant en place une meilleure structure de formation chez les jeunes en créant la Manchester United Junior Athletics Club. En 1937, Scott Duncan est à son tour renvoyé suite aux mauvais résultats de l’équipe qui évoluait à nouveau en Division 2. Walter Crickmer est alors forcé à reprendre son rôle d’entraineur intérimaire et va permettre à Manchester United de retrouver la Division 1 en finissant à une magnifique seconde place en 1937-1938. En 1938-1939, il parvient à terminer 14e dans une saison où plusieurs futurs grands joueurs comme Stan Pearson, Johnny Carey et Jack Rowley intègrent régulièrement l’équipe. Cette dernière se maintien donc dans l’élite avant que la Seconde guerre Mondiale n’éclate.

Au cours de celle-ci, Old Trafford se fera bombarder par les Allemands au moment où Crickmer travaillait dans son bureau. Il s’est retrouvé bloqué dans les décombres pendant plusieurs heures avant d’être libéré par les secours. Heureusement pour lui, cette tragédie se termine sans trop de gravités d’un point de vue personnel. Après le conflit en 1945, l’arrivée de Matt Busby coincidera à plus de stabilité et des succès nouveaux. Cette réussite permettra à Crickmer d’occuper plus paisiblement son rôle de directeur du club.

Le 5 février 1958, il faisait le voyage avec l’équipe qui se déplaçait à Belgrade pour y affronter le Red Star Belgrade en Coupe d’Europe. Qualifié après avoir obtenu un nul 3-3 en Yougoslavie, la fête tournera très vite au drame… Lors du voyage retour, l’avion transportant l’équipe se crash après une escale à Munich le 06 février 1958. Walter Crickmer faisait partie des 23 victimes, n’ayant eu aucune chance au moment de l’impact de l’appareil sur le sol.