Découvert par Bob Harpur, scout de Matt Busby, Jackie Blanchflower est passé par l’école de formation du club et est lancé dans le grand bain en 1951 en même temps que Roger Byrne. Ne jouant que 2 matchs jusqu’à 1953, il devra attendre la saison 1953-1954 que pour commencer à occuper un rôle dans l’équipe, souvent utilisé dans la rotation et mis en concurrence avec Eddie Colman et Duncan Edwards dans l’entrejeu.

En 1956-1957, il est replacé un cran plus bas dans l’axe de la défense, profitant d’une blessure de Mark Jones. Cependant, son temps de jeu reste très mince. Il participera tout de même à la finale de la FA Cup face à Aston Villa en 1957. Au cours de la rencontre, Ray Wood se blèsse gravement et doit céder sa place. N’ayant pas de gardien remplaçant, Matt Busby demande à Blanchflower de dépanner au but. Malheureusement, il ne pourra pas empêcher la défaite des siens, encaissant 2 buts et voyant son coéquipier Tommy Taylor inscrire trop tardivement le seul but des mancuniens défaits 1-2.

En 1957-1958, le Nord-Irlandais était titulaire dans l’axe de la défense et semblait enfin occuper un rôle majeur dans l’équipe. Faisant partie du voyage pour affronter le Red Star Belgrade le 05 février 1958, il est victime du tragique crash de Munich ayant eu lieu le lendemain et au cours duquel plusieurs de ses coéquipiers décèdent. Jackie Blanchflower s’en sort avec de sérieuses blessures et est incapable de retrouver l’entière de ses capacités physiques. Il prendra alors la décision d’arrêter sa carrière de joueur suite à ce drame. Bien que peu utilisé, le Busby Babe restait un joueur fidèle au club et avait remporté le championnat en 1956 et 1957.

LEAGUE DIVISION ONE (2) : 1956, 1957

COMMUNITY SHIELD (1) : 1957